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Take Home Message
• 2006 年起世界各地均出現人工飼養的西方蜂從蜂巢消失的現象，學者推測與多重的環境條件改變有關，其中又以新類尼古丁殺蟲劑的使用為主要原因。
• 實驗發現，益達胺可能造成外勤蜂喪失嗅覺學習能力，無法返巢；內勤蜂為替補空缺提早成熟離巢，又因學習行為異常無法返巢；蜂王則因視覺與幾丁質結構受損而面臨生命威脅。
• 保護作物不能只顧病蟲害防治，更需要保護授粉者的族群健康，才能兼顧農業與生態平衡。

蜜蜂等授粉者的存亡和許多開花植物的繁殖息息相關，在我們的生活中，很多糧食作物與蔬菜水果的大規模穩定生產依賴著人工飼養的西方蜂（Apis mellifera）作為授粉者，這些作物、蔬果、花卉的生命週期與授粉季節互相配合，因此人工飼養的蜜蜂對農業有深遠影響，蜂群的維持更是農業發展中至關重要的目標。
 

蜂巢內各司其職

蜜蜂巢內大部分的成員為工蜂，其他小部分的組成包括負責生育的蜂王（queen bee，又稱蜂后）〔註〕一隻、負責交尾（即交配）的少量雄蜂，和發育中的幼蟲與蛹。蜂王是巢內唯一具有生殖能力的個體，巢內的雄蜂、工蜂和未來的蜂王都由牠所生產；雄蜂是靜待未來新的蜂王出現後，將會與新蜂王交尾的儲備個體；不具生殖能力但同樣為雌性個體的工蜂，則在巢中負責工作。工蜂依據執行勤務的不同又可分為內勤蜂和外勤蜂，內勤蜂是較幼齡的工蜂，約為羽化後第0 ～ 21 天大，主要負責巢內勤務，包括清潔、花粉花蜜儲存、其他個體照護、蜂巢的興建與修補維護等；個體日齡超過21 天大、較老熟的工蜂則轉變為外勤蜂，負責採集花粉、花蜜及水分。正常健康的蜂巢中，內勤蜂會留守在巢內，由外勤蜂離開巢進行食物及水分的採集工作。

〔註〕雖然有些中文翻譯為「蜂后」，但由於蜂王漿是誘導蜂王生長發育的物質，為強調兩者的關聯性，此處使用「蜂王」。

蜂巢成員大量消失

自2006 年開始，世界各地皆發生了人工飼養的西方蜂大量消失的現象，尤其以北美和歐洲地區最為明顯。蜜蜂消失的蜂巢中，多數工蜂 （包含內勤以及外勤蜂） 會因不明原因離開巢群，巢中僅留下蜂王、少量內勤蜂、幼蟲及蛹。這些異常情況不同於化學農藥中毒，因為巢內外並無大量工蜂屍體，且巢內食物充足，可知工蜂離巢並不是為了採集食物。大量人工飼養蜜蜂的消失，會影響作物授粉，蜜蜂附加產品相關產業也受到嚴重衝擊，這樣異常的蜜蜂消失事件引起全球關切。在當時，無法找出蜜蜂消失的確實成因，也因此科學家以現象作為依據，命名為蜂群衰竭失調症（colony collapse disorder, CCD）。

西方蜂大量減少會引發糧食生產問題，為了找出蜜蜂消失的原因和可能的解決方法，科學家針對相關議題進行長期研究。到目前為止，研究資料普遍認為CCD 不是由單一原因造成，而是在環境中各種對蜜蜂產生負面影響的因子同時存在、發生，讓蜜蜂處於不良生存環境下所發生的現象。目前研究已確認有關聯性的因素包括病原體、病毒、寄生蟲以及農藥，這些復合因素的發生，可能對蜂群的生存造成難以評估的威脅。在眾多因素之中，新類尼古丁殺蟲劑 （neonicotinoids）〔註〕被認定為引發CCD 最主要的原因之一。

〔註〕neonicotinoids 的中文根據使用者不同而有所差異，也譯作新菸鹼類殺蟲劑。目前中文科學期刊則較常使用新類尼古丁殺蟲劑。

新類尼古丁殺蟲劑的威脅

一般噴灑施用的殺蟲劑，比較難接觸到躲在植物裡或者葉背下面的潛葉式與刺吸式害蟲〔註〕，因此對於這些種類的害蟲防治效果有限。新類尼古丁殺蟲劑大約在1991 年推廣上市，是以尼古丁結構作為基礎所延伸出的系統性神經毒殺蟲劑。此類殺蟲劑對脊椎動物的毒性較低，水溶性高，除了可以經由噴灑施用防治蟲害啃咬之外，還可以被植物吸收，隨植物的循環系統傳遞到整個植株，包括根、莖、葉、花等所有的器官，有效控制以植物汁液為食的刺吸式口器害蟲數量。也因此在當時，新類尼古丁殺蟲劑的問世被認為是植物保護以及農業發展的重大突破。新類尼古丁就像是尼古丁（nicotine），它們會和昆蟲神經系統中的尼古丁乙醯膽鹼受器（ nicotinic acetylcholine receptors, nAChRs ）作用，造成昆蟲神經系統過度興奮、不正常運作，最終導致死亡。新類尼古丁殺蟲劑除了直接噴灑外，還可以透過種子處理、對植株進行針劑施打等方式施用。具備多元蟲害防治手段的特性，讓尼古丁殺蟲劑成為最廣泛使用的殺蟲劑之一。

〔註〕潛葉式害蟲指幼蟲在葉內孵化，或者會鑽入葉片表皮之間啃食葉肉組織的害蟲，例如潛葉蛾。刺吸式害蟲則指利用刺吸式口器刺入植物組織、吸吮汁液的害蟲，例如椿象、粉蝨、蚜蟲等。

益達胺（imidacloprid）是最早研發且目前使用最廣泛的新類尼古丁殺蟲劑，雖然能夠有效殺死害蟲，但是同樣也會對其他無脊椎動物有影響。其他授粉者，像是蜜蜂、獨居蜂（solitary bee）〔註〕、蝴蝶等，在訪花採蜜的過程中，也有機會接觸到殺蟲劑，進而死亡。如果接觸到殺蟲劑的工蜂沒有立即死亡，仍然能夠工作和回巢，就有機會將益達胺汙染的食物和水分帶回巢內，供給蜂巢內成員食用，包括工蜂、雄蜂和幼蟲，讓巢內其他個體取食到殺蟲劑，儘管這些殺蟲劑的量不足以造成立即性死亡。筆者團隊的研究證實，如果吃到低劑量益達胺，外勤蜂將會喪失嗅覺學習能力，甚至在出巢工作之後回不了蜂巢。這樣的結果解釋了CCD 中的外勤蜂消失原因；然而，內勤蜂消失的原因仍然不明。因此，研究團隊決定從蜜蜂幼蟲的發育進一步深入探討。

〔註〕與社會性蜂類相對，不具備分工行為的蜂。

上班上到不見、交尾交到失蹤工蜂、蜂王去哪裡？

工蜂幼蟲從卵孵化後，前三天會先以工蜂分泌的蜂王漿（royal jelly，又稱蜂王乳）為食，之後隨著成長改為攝取以花粉、花蜜及工蜂分泌物混合而成的工蜂乳，因此如果花粉花蜜遭受到益達胺等殺蟲劑的汙染，工蜂幼蟲就會從食物中取食到殺蟲劑。在這樣的前提下，筆者團隊為了確認低濃度益達胺對西方蜂幼蟲成的影響，分別對不同組工蜂幼蟲餵食1、10、 50 十億分點濃度（ parts of billion, ppb）的極低濃度益達胺，並檢測這些工蜂幼蟲在發育為成蟲之後，牠們的學習記憶能力、腦部以及基因表現狀態。結果顯示，工蜂幼蟲時期接觸到低濃度益達胺的西方蜂發育為工蜂成蜂後，腦部和嗅覺學習相關的區域── 蕈狀體（mushroom bodies），發生了神經元密度減少的變化，且有嗅覺學習能力喪失的狀況；此外，這些工蜂的基因表現顯示，牠們有提早轉化為外勤蜂的跡象。

這樣的結果解釋了為什麼發生CCD 的蜂巢內，也出現內勤蜂消失的現象。當外勤蜂個體數目不足的時候，巢內的內勤蜂會加速發育、提早離巢，變成早熟外勤蜂來執行勤務，以補足外勤蜂減少的工作個體；也就是說，當蜂群接觸到低劑量益達胺時，外勤蜂因為迷航無法回巢而數量減少，內勤蜂為了遞補外勤蜂的勤務提早成熟，加上本身因為益達胺的影響加速早熟離巢，又因為嗅覺學習行為異常無法回巢，最終導致蜂巢的內外勤蜂都大量減少。

工蜂消失的謎題解開了。那巢內另一個重要的生產者，蜂王的命運又是如何？前人研究指出，蜂王在接觸到新類尼古丁時，產卵率會受到影響，換王率也會提高。而未來的蜂王，狀態又如何呢？蜂王幼蟲雖然整個發育時期都是以工蜂分泌的蜂王漿為食，但是當工蜂取食到益達胺並且累積在體內後，牠們所分泌的蜂王乳很有可能殘留益達胺。在這樣的假設之下，筆者團隊進一步測試，蜂王幼蟲如果在有益達胺汙染的蜂王乳內長大，基因表現上面會產生什麼樣的改變。測試結果發現，蜂王幼蟲發育時若接觸到1 ppb 益達胺，死亡率會比沒有接觸到益達胺的蜂王幼蟲高出一倍，而且發育成為蜂王後，視覺感知（visual perception）和幾丁質鍵結（chitin binding）〔註1〕相關基因的表現都會受到影響，這些改變所反映出來的生理現象，極有可能影響蜂王的視覺，以及幾丁質相關的身體組成結構。由於幾丁質是昆蟲最重要的身體結構，加上蜂王在婚飛〔註2〕時，視覺是重要的導航依據，在這些基因表現劣化的前提下，蜂王很有可能會在婚飛時無法回巢，或是成為較衰弱、容易死亡的個體。

〔註1〕幾丁質為昆蟲的外骨骼最主要的成分，其他蛋白質會與幾丁質鍵結以維持立體結構等功能。

〔註2〕蜂王交尾時出現的飛行行為。

保護作物，更要保護授粉蜜蜂

目前全世界對於新類尼古丁的使用已經有更多法規限制，歐洲聯盟（European Union, EU）已於2018年宣布禁止在戶外使用可尼丁（clothianidin）、益達胺和賽速安（thiamethoxam）三種新類尼古丁殺蟲劑。臺灣則自2019 年起，刪除益達胺、賽速安以及可尼丁可使用於荔枝椿象類與龍眼椿象類防治等規定，其他作物依條件使用，且使用時需避開授粉者活動的高峰時期，以確保蜜蜂等授粉者不會收到嚴重影響。作物保護不只有蟲害防治的層面，授粉者的保護更是不可或缺的一環，在農藥的使用上需要更謹慎的考量，才能在經濟效益和環境生態安全兩者之間取得平衡。

延伸閱讀
Chen, Y. R. et al. (2024). Sublethal Imidacloprid Administration to Honey Bee Workers is More Lethal to the Queen Larvae. Environ Toxicol Chem, 43 (10),2232–2242.